
Původní židovské pohřebiště fungovalo v prostoru zdejšího ghetta (okolí dnešní Prácheňské ulice u východního obvodu hradeb). Zaniklo kolem roku 1830 předpisovou likvidací, tj. položením kamenů a zavezením plochy vrstvou hlíny. První dochovaný náhrobek na novém hřbitově je datován rokem 1832. Původní pozemek o stejné výměře, jako měl starý hřbitov, byl v následujících letech rozšiřován. Pohřby postupně přibývaly od východní zdi směrem k západu.
Horažďovická židovská komunita byla prakticky zničena za II. světové války. Její poslední příslušníci byli na hřbitov uloženi roku 1942, poté následovala jen jeho devastace. Úplně poslední pohřeb se zde odehrál roku 1960.
Na přelomu 70. a 80. let sem byly navezeny náhrobky z barbarsky zničeného starého hřbitova. Přibližně 10 let trvalo, než byly postaveny v západní, předtím prázdné části hřbitova. Ten byl po roce 1990 zbaven náletu a částečně opraven, jeho současný stav však opět není příliš povzbudivý.
Asi roku 1993 byl ze hřbitova odvezen poslední dochovaný dřevěný náhrobek, označující hrob dcery haličského rabína Mosese Arona Zalenfida, jehož rodina nalezla v Horažďovicích útočiště před pogromy, páchanými v obsazených částech Haliče za I. světové války ruskou armádou. Z městského musea byl roku 1997 převezen do musea Šimona Adlera na Dobré Vodě u Hartmanic, od roku 2004 je umístěn v Západočeském museu v Plzni.